Năm 1926, Huddersfield trở thành câu lạc bộ Anh đầu tiên ba lần liên tiếp vô địch quốc gia, thành tích mà chỉ có ba câu lạc bộ khác đạt được Hai chức vô địch đầu tiên là dưới thời huấn luyện viên Herbert Chapman, người cũng đưa câu lạc bộ vô địch FA Cup năm 1922. Cuối những năm 50 câu lạc bộ được dẫn dắt bởi Bill Shankly với những Denis Law và Ray Wilson trong đội hình. Sau hai mùa tại giải vô địch quốc gia đầu những năm 1970, câu lạc bộ có 45 năm tại các giải hạng hai, ba và bốn của Anh trước khi giành quyền lên Premier League năm 2017 dưới thời David Wagner.
The Terriers là biệt danh của câu lạc bộ, họ thi đấu trong trang phục trắng sọc xanh và quần trắng. Họ thi đấu trên sân nhà sân vận động Kirklees từ 1994 thay cho Leeds Road, sân nhà của Huddersfield Town từ 1908.
